Joan Allen nació el 20 de agosto de 1956 en Rochelle, Illinois, en cuya universidad -The Eastern Illinois University- conoció a John Malkovich, quien la invitó a ir a Chicago para sumarse a la Stteppenwolf Theatre Company con la cual Joan estrenó And a Nightingale. El éxito de público le permitió acceder a unas producciones dirigidas por Wallace Shawn. En 1985, año en el que debutó en la televisión con la serie Evergreen, Joan participó enThe Marriage of Bette and Bo. Francis Ford Coppola en Peggy Sue se casó (1986) le dio su primera oportunidad en el cine.

Satisfecho con el trabajo de la actriz, Coppola le encomendó el papel de Vera Tucker en Tucker: un hombre y su sueño (1988), película con la cual quedó confinada durante años al estereotipo de la buena esposa, capaz de sostener las riendas de la familia. Jeff Bridges encarnó a su marido . A mediados de ese año, Joan se casó con Peter Friedman.